鱼类病毒和细菌共感染研究进展综述

发表时间:2024/11/02 09:14:34  来源:中国水产 2023年9期  浏览次数:1005  
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鱼类病毒和细菌共感染研究进展综述

文/巩金鹏 王忆文 楚馨 高铭悦 沈锦玉 潘晓艺

鱼类病毒和细菌的共感染非常常见,但是并没有受到重视。共感染相关的研究较少,感染的致病机制和病原体相互作用的资料有限。本文整理和总结了有关鱼类病毒和细菌共感染的报道,有利于相关从业者提高对共感染的认识,了解共感染期间宿主的致病机制、病原体相互作用和宿主免疫反应等,帮助相关研究人员更好地开展共感染研究和诊断,并研制鱼类多联疫苗及改进评价标准。

宿主体内同时存在两种及以上同源或异源病原体的现象即为共感染,也被称为联合感染、并发感染、多重感染、双重感染、继发感染等,细菌性疾病和病毒性疾病的共感染给养殖水产品健康带来严重危害。共感染很难诊断,实践中防治主要以单一病原为主,养殖管理者一般将继发感染视为机会致病并忽略了它们。病毒和细菌的相互作用会改变宿主对病原体的易感性、感染严重程度和持续时间,导致特定病原体致病性升高。在大多数报道的病例中,共感染可大致分为单一细菌和单一病毒、多种细菌和单一病毒、单一细菌和多种病毒或多种细菌和多种病毒四种,主要以协同作用为主,与单一病原体感染相比,共感染在发病病程、严重程度和临床病理特征方面存在显著差异,往往导致更明显的临床症状和更严重的经济损失。但极少数时,共感染也会出现病原体相互拮抗,与单一病原体感染相比,拮抗作用导致宿主疾病减弱,这种现象主要在病毒共感染中存在。

水产养殖的不断发展以及活体水生动物及其产品的国际贸易,使得病原体在不同地区潜在传播,加上环境多变,导致共感染多发。共感染的影响是病原体可能会降低宿主对其他疾病的抵抗力,宿主受到病原体的入侵,可能通过抑制免疫系统来改变宿主对其他病原体后续感染的免疫反应,在罗非鱼共感染的研究中发现免疫抑制可导致疫苗失去保护作用。但目前关于共感染免疫抑制作用的研究有限,共感染的发生与宿主免疫应答抑制之间的关系有待研究。本文汇总了世界各地不同鱼类自然发生和实验诱导的共感染的部分报道,综述不同病原之间的相互作用,以及它们对感染严重程度、疾病病程、临床症状和病理结果的影响,同时,本文也探讨了共感染给鱼类疾病防治带来的困难,旨在为国内鱼类养殖中病毒和细菌共感染的防治提供参考,并指出方向和策略,有助于更好地开展鱼类疫苗研制和提高免疫效果。

一、罗非鱼病毒和细菌共感染

罗非鱼在世界各地广泛养殖,其共感染的出现预示着行业存在潜在威胁,然而罗非鱼病害研究通常以研究单一病原为主,广大养殖者缺乏对共感染的了解。罗非鱼暴发疾病、大规模死亡,很可能是由多种病原体感染所致,造成严重的社会经济损失。目前报道了部分罗非鱼病毒和细菌共感染现象,其中病毒主要包括罗非鱼湖病毒(Tilapia Lake Virus,TiLV)和虹彩病毒(Iridovirus),细菌方面则包括嗜水气单胞菌(Aeromonas hydrophila)、无乳链球菌(Streptococcus agalactiae)、柱状黄杆菌(Flavobacterium columnare)、维氏气单胞菌(Aeromonas veroni)和格氏乳球菌(Lactococcus garvieae)等。研究表明,罗非鱼病毒和细菌之间存在的相互作用被确定为协同作用,导致的死亡率比单一病原感染更高。

(一)罗非鱼湖病毒和细菌共感染

罗非鱼湖病毒和细菌共感染是罗非鱼养殖的新威胁。马来西亚博特拉大学的Lukman Basri等人报道马来西亚某罗非鱼养殖场红杂交罗非鱼大量死亡,研究发现罗非鱼存在TiLV、A.hydrophila和S.agalactiae多重感染。感染的鱼表现为嗜睡,独游,食欲不振,皮肤红肿出血,眼球突出,胆囊肿大。组织病理显示肾小管变形,脑和肾严重充血并有炎症细胞浸润,肝和脑切片偶见合胞体细胞和胞浆内包涵体。共感染鱼的病变比单一病原感染的鱼更严重,可能因为共感染的协同效应,使疾病严重程度增加,最终导致高死亡率。在埃及,越来越多的罗非鱼养殖场在夏季出现高发病率和死亡率,伯尔尼大学的P.Nicholson等人在该国患病罗非鱼中首次检测到气单胞菌属(Aeromonasspecies)和TiLV的共感染。感染的鱼表现出表皮溃烂和出血、鳞片脱落、体色变深和鳍条腐烂等症状,发病率在43%~100%不等。伯尔尼大学的Pamela Nicholson等人在泰国不同地点进行了调查研究,以评估自然养殖罗非鱼中TiLV-细菌联合感染的程度。结果显示,31%的鱼中发现TiLV与细菌共存,其中大多数是TiLV-Aeromonasspp.共感染。在实验室条件下进行回感实验发现,TiLV和107CFUA.hydrophila共感染的累计死亡率达到93%,而对照组、单一TiLV感染组和单一A.hydrophila感染组分别为0%、34%和6.7%。共感染的鱼皮肤苍白,食欲不振,眼周围出血,腹部肿胀和鳍部糜烂,同时有严重的组织病理变化。共感染鱼体内的细菌含量远高于单一A.hydrophila感染。作者猜测TiLV首次感染抑制了罗非鱼的免疫系统,导致更容易产生A.hydrophila继发感染,细菌不能被宿主清除,抗菌免疫反应的失败,使得细菌很容易增殖。ICAR国家鱼类遗传资源局的Thangaraj Raja Swaminathan等人报道了印度养殖尼罗罗非鱼(Oreochromis niloticus)共感染TiLV和L.garvieae情况,一个月累计死亡率可达75%。在实验室回感实验中,共感染出现了更早的死亡(3d),累积死亡率(12d,90%)明显高于单独感染TiLV(12d,60%)和L.garvieae(12d,40%)。患病鱼表现出嗜睡、无食欲、游泳迟缓、角膜不透明、单侧或双侧眼球突出、皮肤变黑和溃烂、腹胀、鳞片突出和背鳍、尾鳍及肛鳍底部出血。这一结果证实了TiLV-L.garvieae之间的协同作用。

通过已知观察,罗非鱼湖病毒—细菌共感染可以加快发病病程,导致较高的死亡率。在共感染的情况下,与单一病原感染的宿主临床症状相比,多种病原体的协同作用可能会导致宿主临床症状的变化。因此还需要进一步研究共感染的病理、免疫和流行病学等方面的内容。

(二)虹彩病毒和细菌共感染

虹彩病毒是引起罗非鱼死亡的原因之一,但是虹彩病毒与细菌共感染尚未得到充分研究。在泰国东北部湄公河沿岸的浮笼养殖尼罗罗非鱼养殖场每年都会暴发疾病,造成高死亡率和严重的经济损失,朱拉隆功大学的Ha Thanh Dong等人在两个受影响的养殖场发现细菌和虹彩病毒同时感染。患病鱼表现出明显的鳃坏死、鳍糜烂和表皮溃疡,剖检观察到肝脏出血、肝脏坏死区苍白、肠炎和胆囊肿大。从患病鱼中发现五种细菌(F.columnare、A.veroni、Streptococcus agalactia、Plesiomonas Shigeloides和Vibrio cholera)和一种病毒(Iridovirus)。回感实验发现罗非鱼致死的主要原因是A.veronii和F.columnare,其余病原体可能是条件致病。但因不能排除最初的致病病原,其他病原体也可能是主要因素。进一步的研究应揭示暴发的主要诱因,并旨在开发一种联合疫苗,以预防养殖罗非鱼中的细菌和病毒共感染。

法国诗华动物保健公司的José Gustavo Ramírez-Paredes等人首次在大量死亡非洲养殖罗非鱼中检测到传染性脾肾坏死病毒(ISKNV),并且ISKNV阳性的鱼同时感染S.agalactiae和其他细菌病原体。患病鱼表现为皮肤变黑,游动不稳定,腹胀并伴有腹水。ISKNV是引起罗非鱼疾病原因,并可能在罗非鱼死亡起主要作用。对S.agalactiae和其他罗非鱼细菌病原体的研究发现,这些病原体可能导致更严重的病程,特别是在较大的鱼类中。综上,罗非鱼的可持续性养殖面临一系列潜在威胁,需要对共感染加以防范。

二、鲤病毒和细菌共感染

鲤是世界上分布最广泛的淡水鱼之一,目前有关鲤病毒和细菌共感染的报道中,病毒主要包括鲤浮肿病毒(carp edema virus ,CEV)、鲤疱疹病毒3型(Cyprinid herpesvirus-3,CyHV-3)和冠状病毒(corona-like virus,CLV),细菌包括嗜鳃黄杆菌(Flavobacterium branchiophilum)、柱状黄杆菌和嗜水气单胞菌等。为了阻止病原体入侵,鲤鱼的皮肤、鳃和肠道都覆盖着一层黏液,在病毒感染下,黏膜组织会受到严重损害,这可能会增加继发细菌感染概率。

(一)CEV和F.branchiophilum共感染

鲤浮肿病(Koi sleepy disease,KSD)是鲤养殖中一种严重疾病。CEV可能是KSD的病原体,但该病通常为多因素引起,其中包括多种寄生虫和细菌。维也纳兽医大学的Mikolaj Adamek等人确认养殖中存在CEV和F.branchiophilum共感染,在后续的抗生素处理实验中发现CEV是造成鲤鳃损伤的主要病原体,并可导致继发感染F.branchiophilum。继发感染可能会使受感染的鲤加重临床症状,增加死亡率,使检测和防治更复杂。黏蛋白mRNA表达的研究表明,继发感染可能是由于皮肤屏障功能的破坏引起的。CEV感染导致mucin 2-like和mucin 18的转录下调,这可能是引起继发感染的原因之一。F.branchiophilum继发感染也有可能是由于感染CEV期间鲤体弱,导致存在于鳃微生物组中的黄杆菌种繁殖。

(二)CyHV-3和细菌的共感染

CyHV-3被认为是一种导致鲤大规模死亡的病原体,感染CyHV-3典型症状包括皮肤病变、上皮脱落和黏液缺失,在这个时期,鲤更容易受到继发感染的危害。维也纳兽医大学的Mikolaj Adamek等人检测感染CyHV-3的鲤皮肤中编码炎症介质、I型干扰素和皮肤防御分子(抗菌肽、紧密连接蛋白和黏蛋白)基因mRNA表达。结果表明,感染CyHV-3导致鲤皮肤中组成黏膜屏障几个重要基因mRNA表达减少,特别是黏蛋白5B、β防御素1和2以及紧密连接蛋白claudin 23和30。鱼皮肤的黏膜屏障被破坏,导致继发感染的易感性更高。并且随着CyHV-3感染和皮肤黏膜屏障被破坏,皮肤的微生物群也发生了变化,来自黄杆菌属细菌(F.columnare)的增加可能对鱼类造成危险,导致严重的皮肤病。

(三)CLV和细菌的共感染

日本发生了一种CLV与A.hydrophila共感染锦鲤的疾病,具有高度的传染性。三重大学的Teruo Miyazaki等人进行了回感实验,发现患病鱼主要遭受CLV侵袭,并继发感染A.hydrophila,临床症状包括鳞片囊水肿、眼球突出、腹水和皮肤溃疡。在后续的研究中发现,A.hydrophila的致病性在感染CLV的鱼类中得到了增强。并且还发现一个有趣的现象,共感染的鱼有时比单一感染CLV的鱼存活得更久,作者猜测是A.hydrophila降低CLV的活性防止了急性死亡,但是CLV引起的急性死亡又阻止了活鱼体内A.hydrophila的繁殖。因此,应进行更多的研究,了解CLV、A.hydrophila和宿主三者之间的相互关系。

三、虹鳟病毒和细菌共感染

虹鳟是一种全球范围内大量养殖的重要冷水鱼,目前关于虹鳟病毒和细菌共感染的报道中,病毒主要包括传染性胰腺坏死病毒(Infectious Pancreatic Necrosis Virus,IPNV)和传染性造血器官坏死病毒(Infectious Hematopoietic Necrosis Virus,IHNV),细菌包括嗜冷黄杆菌(Flavobacterium psychrophilum)和鲁氏耶尔森菌(Yersinia Ruckeri)等。相关文献报道了虹鳟的主要病原体,但是在自然条件下,共感染发生得更频繁。

(一)IPNV和细菌的共感染

IPNV是虹鳟最常见的病毒病原体之一,Y.ruckeri和F.psychrophilum感染在细菌病原体中广泛存在,它们都是虹鳟高致病性病原体。虹鳟鱼苗综合征(Rainbow trout fry syndrome,RTFS)的病例已被发现共感染IPNV。挪威生命科学大学的Oystein Evensen等人报道在丹麦,RTFS暴发后的病例中发现了IPNV,患病虹鳟表现为无精打采、食欲不振、体色发黑、眼球突出,死亡前表现出螺旋形游泳动作和腹部明显膨胀。在共感染的情况下,两种病原体都可以从没有表现出疾病临床症状的鱼类中分离出来,因此很难确定哪种病原体是导致死亡的主要病因。经常发生的共感染很难诊断,它们在疾病发展中的作用是不确定的。奥尔什丁瓦尔米亚玛祖里大学的Joanna Pajdak-Czaus等人研究IPNV和Y.ruckeri单一和共感染对非特异性免疫的影响,并试图解释共感染中IPNV和Y.ruckeri相互作用。结果发现IPNV感染抑制溶菌酶活性,导致Y.ruckeri继发感染,表明病原体之间可能存在协同作用。并且在共感染中IPNV的作用取决于两次感染之间的时间间隔,其免疫抑制作用仅限于感染后几周内,IPNV长期携带宿主对Y.ruckeri基本没有协同作用。

(二)IHNV和F.psychrophilum共感染

已有报道虹鳟共感染I H N V 和F.psychrophilum,造成巨大的经济损失。这两种病原体可以在宿主体内以无症状状态持续存在,它们之间的共感染相互作用尚未被很好地研究。爱达荷大学的Jie Ma等人的研究发现虹鳟幼鱼共感染低剂量的IHNV和F.psychrophilum时,死亡率更高(76.2%~100%),相比之下相同剂量的单一病原体感染死亡率很低(5%~20%),并且共感染死亡时间(3d~4d)较单一病原体IHNV(5d)和F.psychrophilum(6d)提前。结果表明IHNV和F.psychrophilum之间存在协同作用,病原体在组织中增殖效率加快,产生更严重的疾病,加重临床症状,加剧发病速度,并显著增加死亡率。

四、大西洋鲑病毒和细菌共感染

大西洋鲑鱼(Atlantic salmon)被誉为“鱼中至尊”,因其肉质鲜美、富含优质蛋白,在全球占有很大的市场。在挪威养殖的大西洋鲑鱼隐性携带传染性胰腺坏死病毒(Infectious pancreatic necrosis virus,IPNV)很常见,由于病毒长期隐性携带,IPNV在宿主体内与细菌共感染的可能性很大。目前已有关于大西洋鲑鱼病毒和细菌共感染的报道中,病毒主要包括传染性胰腺坏死病毒,细菌包括杀鲑弧菌(Vibrio salmonicida)、杀鲑气单胞菌(Aeromonas salmonicida)和鲁氏耶尔森菌(Yersinia Ruckeri)等。

I P N V 已成为大西洋鲑幼鱼死亡的主要原因。Lill-Heidi Johansen等人在研究中发现大西洋鲑鱼感染V.salmonicida后,在急性IPN期(IPNV感染后3周)和IPNV携带阶段(IPNV感染后6周~8周)的结果不同。感染V.salmonicida的急性IPN期鱼死亡率显著高于单一感染V.salmonicida的鱼,死亡时间也要更早,而感染V.salmonicida的IPNV携带者鱼与单一感染V.salmonicida的鱼没有不同。在急性IPN期和IPNV携带阶段感染V.salmonicida的死鱼中检测到的IPNV滴度低于单一感染IPNV的死鱼,表明继发感染V.salmonicida并没有重新激活IPNV感染。IPNV和V.salmonicida的协同作用除了增加死亡率,可能还会限制抗生素治疗的效果。

挪威渔业和水产养殖研究所的Lill-Heidi Johansen等人研究大西洋鲑长期携带IPNV对于V.salmonicida和A.salmonicida疫苗效果的影响,在不同时间点攻毒发现疫苗在携带IPNV和无IPNV的鱼中都提供了相同的保护。在苏格兰农业和渔业部海洋实验室D.W.BRUNO的研究中,同样也发现了该现象,已接种Y.Ruckeri疫苗的携带IPNV的大西洋鲑鱼与未接种疫苗个体之间的死亡率没有差异,Y.Ruckeri疫苗的保护效果没有降低。

五、比目鱼病毒和细菌共感染

鲽形目鱼类俗称比目鱼,国内外养殖的主要对象属于牙鲆科、鲽科、鳎科和舌鳎科。目前关于比目鱼病毒和细菌共感染的报道中,病毒主要包括水生动物双R N A 病毒(Aquabirnavirus,ABV)、海洋双RNA病毒(Marine Birnavirus,M A B V)和大鳞大麻哈鱼冠状病毒(Chinook salmon bafinivirus,CSBV),细菌包括迟钝爱德华氏菌(Edwardsiella tarda)、海豚链球菌(Streptococcus iniae)、哈维氏弧菌(Vibrio harveyi)、大菱鲆弧菌(Vibrio scophthalmi)、杀鲑气单胞菌(Aeromonas salmonicida)和灿烂弧菌(Vibrio splendidus)等。

(一)ABV和细菌共感染

东南亚渔业发展中心的Rolando Pakingking Jr等人的研究发现牙鲆感染ABV后,不同时间间隔继发感染E.tarda或S.iniae的结果不同。牙鲆感染ABV 1周后再次感染S. iniae或E.tarda,共感染组的鱼比单一感染组死亡更多,当感染ABV 3周后再次感染S.iniae或E.tarda,死亡率没有显著差异。这表明在感染早期,ABV在牙鲆体内的复制是鱼更容易受到继发细菌感染的重要易感因素,原发感染ABV促进了继发细菌感染。

(二)MABV和细菌共感染

韩国某养殖场牙鲆成鱼大量死亡,大多数垂死和死亡的鱼剖检发现有腹水。全南大学的Myung-Joo Oh等人从死亡的鱼中成功分离到了MABV、E.tarda和V.harveyi。回感实验发现牙鲆仅腹腔注射(IP)MABV时,无致病性,当同时感染MABV(IP)和E.tarda+V.harveyi(浸泡)时,与对照组相比,累积死亡率无显著差异,但当同时感染MABV和E.tarda+V.harveyi(IP),累积死亡率达到90%以上。这一结果表明成鱼大量死亡的原因可能是E.tarda+V.harveyi感染,MABV和E.tarda+V.harveyi的联合感染可能导致更高的死亡率,但由于缺少E.tarda+V.harveyi感染实验,因此成鱼的死亡也有可能仅由细菌感染引起。

(三)CSBV和细菌共感染

中国水产科学研究院北戴河中心实验站的张祎桐等人报道了第一例大菱鲆自然共感染CSBV和细菌(V.scophthalmi、A.salmonicida和V.splendidus)的高死亡率病例。患病鱼临床表现为游动异常、部分体表发红、鳍和鳃出血。解剖后肉眼可见肝表面出血。组织病理学检查显示鳃板末端肿胀,肝、肾、脾严重坏死。细菌和病毒共感染的机制尚不清楚,但是与单一病原体感染相比,大多数病例症状加重,一些低毒力甚至非致病性的病毒在与细菌共感染后会提高宿主的死亡率。

六、其他鱼病毒和细菌共感染

(一)金鱼CyHV-2和细菌共感染

在印度和德国暴发金鱼造血器官坏死病(Herpesviral haematopoietic necrosis,HVHN)的金鱼中,分离出耐多药的嗜水气单胞菌、温和气单胞菌(Aeromonas sobria)和腐败希瓦氏菌(Shewanella putrefaciens)。印度患病金鱼体表出血、鳃坏死、眼睛萎缩和肛门突出。脾脏和肾脏可见白色结节性坏死灶。回感实验表明鲤疱疹病毒Ⅱ型(Cyprinid herpesvirus Ⅱ,CyHV-2)是疾病暴发的主要病因,并因继发感染耐多药的A.hydrophila大规模死亡。德国患病金鱼出现腹水,镜下观察肾脏水肿,肾脏和脾脏中有大量的黑色素巨噬细胞。从内脏中分离到A.sobria和S.putrefaciens,对抗生素表现出较高的耐药性。作者认为A.sobria和S.putrefaciens很有可能是继发感染,主要病原是CyHV-2。

(二)鳜ISKNV和A.hydrophila共感染

在鳜鱼养殖中,嗜水气单胞菌感染经常与传染性脾肾坏死病毒感染(infectious spleen and kidney necrosis virus,ISKNV)同时发生。扬州大学动物科技学院的刘晓丹等人将ISKNV和A.hydrophila分别接种到鳜鱼体内,模拟个体感染、继发感染和共感染。ISKNV与A.hydrophila在不同感染模式下相互作用较为复杂,有拮抗作用,也有协同作用。在共感染条件下,死鱼出现了严重的临床症状和明显的组织病理学变化,死亡率高于单一病原体感染组和二次感染组,这一结果表明A.hydrophila和ISKNV共感染具有协同作用,但是在ISKNV感染后期(14d),A.hydrophila感染对ISKNV的致病性有拮抗作用。中国水产科学研究院珠江水产研究所的付小哲等人研制ISKNV和A.hydrophila的联合疫苗,具有较好的保护效果,可作为应对共感染的有效手段。

(三)小口黑鲈LMBV和细菌共感染

感染LMBV的小口黑鲈继发感染柱状黄杆菌导致死亡率显著增加,感染LMBV的小口黑鲈继发感染杀鲑气单胞菌(Aeromonas salmonicida)导致小口黑鲈基本全部死亡,但LMBV和A.salmonicida的最佳发病温度相差7℃~10℃,使得它们在野外条件下不太可能产生协同作用。作者认为可能是LMBV导致小口黑鲈皮肤溃烂,皮肤屏障受损,影响了宿主的防御机制,导致继发细菌感染,或者是小口黑鲈感染LMBV导致免疫功能降低,因此继发细菌感染。

(四)鲟AciHV-2和S.iniae的共感染

加利福尼亚大学的E s t e b a n S o t o 等人在养殖白鲟中首次报道了鲟疱疹病毒-Ⅱ(A c i p e n s e r i d herpesvirus-2,AciHV-2)和海豚链球菌(Streptococcus iniae)的联合感染。患病鱼表现背拱、异常游泳和溃疡性皮肤损伤。根据临床症状和从死鱼中分离的S.iniae和AciHV-2,表明病毒和细菌联合感染是死亡的病因。AciHV-2在养殖的白鲟中引起皮肤病变,促进S.iniae通过受损皮肤进入或抑制宿主免疫反应。四川农业大学动物医学院的程子瑄等人在养殖西伯利亚鲟中发现一种以出血为病理特征的传染病,死亡率达50%以上,分离鉴定病因是AciHV-2和S.iniae共感染。患病鱼表现为体色发黑、体瘦,发病后迅速死亡。病理观察发现,患病鲟脾脏表现为淋巴细胞数量减少。这些结果表明AciHV-2和S.iniae共感染可以导致鲟免疫机能减低,并引起大量死亡。

七、总结与展望

水生环境复杂,鱼类通常暴露于各种病原体中,病毒和细菌共感染频发。然而研究人员主要以单一病原进行研究,养殖中多发的共感染(俗称复合病)很少被研究。因此,有必要研究病毒和细菌在共感染过程中发生的相互作用,以及共感染对鱼类疾病预防、检测和治疗的不利影响。已有针对鱼类病毒和细菌共感染的研究表明病毒和细菌主要呈协同作用,协同作用在第一个感染源引起免疫抑制时发生,从而导致与其他病原体共感染。许多病毒感染鱼类过程中,非特异性免疫参数(吞噬细胞杀伤力、代谢活性及溶菌酶活性)降低,从而抑制了抗菌防御能力,导致免疫抑制,增加继发感染细菌的可能性。细菌共感染通常在影响鱼类皮肤和黏膜的病毒感染中观察到。感染病毒后,鱼皮肤的黏膜屏障被破坏,相关蛋白mRNA表达下调,皮肤的屏障功能受损,继发细菌感染的易感性增加,鱼类黏膜相关共生细菌也可能是兼性病原体。

病毒和细菌共感染在水产养殖中很常见,会加剧疾病程度、导致更严重的组织损伤和更高的死亡率,比单一病原体感染造成更严重的经济损失。应该投入更多的研究工作,进行共感染的流行病学调查,了解病毒和细菌之间相互作用的可能机制,了解导致共感染发生的可能因素,并开发有效的多联疫苗。养殖人员和基层检测机构应注意可能发生的共感染,对鱼病的诊断应包括对细菌和病毒病原体的筛查,在考虑治疗和疫苗接种效果的同时,应了解相关鱼类是否存在共感染情况。

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